Les origines de la section 31 remontent au début du 22e siècle (2120-2130) avec la création de Starfleet. Le nom de l'organisation était d'ailleurs tiré de la charte de Starfleet, plus précisément de l'article 14, section 31 qui dit que : Des mesures extraordinaires peuvent êtres prises ou décrétées en temps de crise.

C'est une organisation secrète, voire clandestine et complètement autonome qui tout en faisant partie de Starfleet, n'était pas officiellement reconnue par celle-ci (son existence n'était pas niée non plus). La section 31 ne rendait de comptes à personne et n'avait pas besoin de l'aval de Starfleet pour mener à bien ses missions. Une règle interne stipulait que les agents ne pouvaient démissionner de leur poste et pouvaient donc être contactés à tout moment pour se voir confier une mission.

C'est le cas par exemple de Malcom Reed qui avait fait partie de l'organisation avant d'être en service sur l'Enterprise NX-01. En 2155, il fut rappelé par Harris et dut se soumettre à sa demande. 

En fait, la section 31 interprétait l'article 14 pour lui permettre de contourner les règlements ou à tous le moins les adapter à leurs missions. Elle faisait preuve d'une morale très flexible et utilisait des méthodes parfois brutales et expéditives, en ce sens elle était assez semblable au Tal Shiar et à l'Ordre Obsidien. Son but, protéger la Fédération contre ses ennemis et au besoin, contre elle-même.

Les agents de la section 31 étaient prêts à tout pour honorer leurs engagements et posent les gestes que peu de citoyens de la Fédération étaient disposés à admettre comme nécessaires.